Gestito dal Comune di Acquapendente, contiene reperti di diverse proprietà giuridiche: Curia di Viterbo, Il Fondo Ecclesiastico per il Culto , la Soprintendenza archeologica, la Asl di Viterbo e il Comune.
La collezione è ospitata in tre sedi espositive (Palazzo Vescovile, Torre Julia de Jacopo e Pinacoteca di San Francesco), ubicate lungo l’asse viario che coincide con l’attraversamento urbano della Via Francigena, ancora oggi spina dorsale dell’impianto urbanistico di Acquapendente. Contiene quasi mille reperti tra ceramiche arcaiche e rinascimentali, oggetti d’arte liturgica, preziosi dipinti e manufatti lapidei. Molti gli artisti del passato che hanno lasciato una tangibile testimonianza del loro passaggio in queste terre: dal Maestro di Marradi a Sano di Pietro, da Alessandro Algardi a Girolamo di Benvenuto del Guasta.
Il Museo della Città è iscritto in OMR e rientra nel “Sistema museale del lago di Bolsena”.